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棉酚对草鱼肠道结构和免疫屏障的作用及其机制

【摘要】:棉酚是棉籽粕中的主要抗营养因子,其对动物具有毒性作用。本试验首先通过生长试验考察了棉酚对生长中期草鱼(Ctenopharyngodon idellus)生长性能和肠道吸收能力的影响;其次,通过生长试验和体外细胞试验,研究棉酚对草鱼肠道组织学结构、抗氧化酶活性和基因表达、Nrf2信号通路相关基因和蛋白表达、DNA片段化、caspase酶活、细胞凋亡相关基因和相关信号分子基因及蛋白表达的影响,探索棉酚对鱼类肠道细胞结构完整性的影响及其机制;第三,通过生长试验和体外细胞试验研究棉酚对草鱼肠道细胞紧密连接蛋白和信号分子MLCK基因表达的影响,探索棉酚对鱼类肠道细胞间结构完整性的影响及其可能机制;第四,通过嗜水气单胞杆菌攻毒试验,考察草鱼肠道炎症反应、免疫物质含量、细胞因子和相关信号分子基因表达的影响,探究棉酚对鱼类肠道免疫屏障功能的影响及其可能机制。主要内容和结果如下:1.棉酚对生长中期草鱼生长性能和肠道吸收能力的影响试验选取健康草鱼540尾,初重为230.93±0.50 g,随机分为6个处理,每个处理3个重复,每个重复30尾鱼。各处理组中的鱼分别饲喂含游离棉酚水平为0、121.38、243.94、363.89、759.93和1162.06mg/kg的饲粮60d。本试验旨在考察棉酚对生长中期草鱼生长性能、肠道生长发育、肠道游离氨基酸含量以及氨基酸与小肽转运载体基因表达的影响。结果表明:棉酚可降低生长中期草鱼的生长性能;但有趣的发现,棉酚调节草鱼肠道各种氨基酸的吸收方式存在差异:1)棉酚水平的增加可显著降低生长中期草鱼前(PI)、中(MI)、后肠(DI)中苏氨酸(Thr)、色氨酸(Trp)、苯丙氨酸(Phe)、缬氨酸(Val)、丝氨酸(Ser)、甘氨酸(Gly)和酪氨酸(Tyr)的含量(P0.05)与下调三个肠段中氨基酸转运载体solute carrier(SLC)6A19b、SLC7A5、SLC7A8、SLC1A5、SLC38A2和小肽转运载体PepT1的mRNA水平(P0.05)有关;2)棉酚显著降低了草鱼前、中肠中蛋氨酸(Met)、异亮氨酸(Ile)、脯氨酸(Pro)、半胱氨酸(Cys)和精氨酸(Arg)的含量(P0.05)与降低前、中肠SLC7A7、SLC7A6、SLC7A1、SLC6A19b、SLC7A5、SLC7A8、SLC1A5、SLC38A2和PepT1的mRNA水平(P0.05)有关;3)棉酚显著降低天冬氨酸(Asp)和牛磺酸(Tau)在草鱼前、中肠的含量(P0.05)可能与下调SLC1A2a、SLC1A3、PepT1和SLC6A6在前、中肠的mRNA水平(P0.05)有关;4)棉酚显著降低草鱼中、后肠的赖氨酸(Lys)和组氨酸(His)的含量(P0.05)可能是由于下调了中肠SLC7A7、SLC7A5和SLC38A2,以及中、后肠SLC7A6、SLC7A1、SLC7A8和PepT1的mRNA水平(P0.05);5)棉酚显著抑制草鱼肠道中TOR的基因表达和蛋白磷酸化水平。基于PWG和FE确定,生长中期草鱼饲粮中棉酚的控制剂量为179mg/kg。综上所述,棉酚可能通过抑制TOR信号通路,下调氨基酸和小肽转运载体在草鱼肠道中的mRNA水平,降低草鱼肠道吸收能力。2.棉酚对草鱼肠道氧化损伤和细胞凋亡的影响2.1棉酚对草鱼肠道抗氧化损伤能力的影响及可能机制2.1.1棉酚对草鱼肠道氧化损伤、抗氧化酶活力及相关信号分子基因表达的影响本试验通过考察棉酚对草鱼肠道组织学结构、氧化损伤、GSH含量、抗氧化酶活性与基因以及Nrf2信号通路相关基因表达水平的影响,探索棉酚对鱼类肠道结构完整性的影响及相关机制。结果显示:1)组织学观察结果表明,棉酚可引起生长中期草鱼肠道结构损伤;2)棉酚可显著提高草鱼肠道中活性氧(ROS)、蛋白羰基(PC)和丙二醛(MDA)的含量(P0.05)和显著降低肠道中总抗氧化能力(T-AOC)、抗超氧阴离子(ASA)、抗羟自由基(AHR)与抗氧化相关酶的活力以及GSH的含量(P0.05);3)棉酚显著下调了草鱼前、中、后肠中抗氧化酶基因CuZnSOD、MnSOD、CAT、GPx1a、GPx4a、GPx4b、GSTR、GSTP1、GSTP2、GSTO2 和 GR(除了后肠)的mRNA水平(P0.05);4)棉酚显著下调了草鱼前、中、后肠中信号分子Nrf2的mRNA和蛋白表达水平(P0.05)和显著上调三个肠段中Keap1a的mRNA水平(P0.05)。这些结果表明,棉酚引起草鱼肠道结构损伤可能与抑制Nrf2信号途径,降低肠道抗氧化损伤能力有关。2.1.2棉酚对草鱼肠细胞氧化损伤、抗氧化酶活性和核Nrf2蛋白表达的影响动物试验结果表明了棉酚可降低草鱼肠道抗氧化损伤能力,为进一步探索其作用方式,分别考察了棉酚对肠细胞氧化损伤的作用和对Nrf2信号通路的影响。试验可分为两部分:试验1设计6个处理,每个处理4个重复。用不同浓度(0、10、20、30、40和50 μmol/L)的棉酚处理肠细胞6 h,考察棉酚对肠细胞氧化损伤的影响,筛选出合适的棉酚浓度。结果显示:当棉酚浓度为40 μmol/L时,可显著提高细胞中MDA和ROS的含量P0.05),表明40 μmol/L的棉酚可有效引起草鱼肠细胞的氧化损伤。试验2设计4个处理,每个处理3个重复,分别为对照组(Gossypol-)、棉酚组(Gossypol+)、Nrf2 激活剂组(TBHQ+)和棉酚+激活剂组(Gossypol+TBHQ+);考察棉酚能否通过抑制Nrf2信号途径诱导细胞氧化损伤。结果显示:1)与对照组相比,信号分子Nrf2的激活,可显著降低草鱼肠细胞中棉酚诱导产生的ROS、MDA和PC的含量(P0.05);2)相较于对照组,棉酚显著降低细胞中SOD、CAT和GPx的活力和GSH的含量(P0.05),而Nrf2的激活可显著提高肠细胞中被棉酚抑制的SOD、CAT和GPx的活力及GSH含量(P0.05);3)相较于对照组,在棉酚处理组中,肠细胞核内Nrf2的蛋白水平显著降低(P0.05),而TBHQ可显著提高草鱼肠细胞中棉酚抑制的核内Nrf2蛋白表达(P0.05)。以上结果表明,棉酚可通过抑制Nrf2信号途径,下调抗氧化酶相关基因表达和抗氧化酶活性,引起鱼类肠细胞的氧化损伤。2.2棉酚对草鱼肠道细胞凋亡的影响2.2.1棉酚对草鱼肠道DNA片段化、凋亡因子和相关信号分子基因表达的影响本试验通过考察棉酚对草鱼肠道DNA片段化、凋亡相关基因和信号分子的影响,研究棉酚对鱼类肠道细胞凋亡的影响及其机制。结果显示:1)与对照组相比,当饲粮中的棉酚水平提高到363.89mg/kg或更高时,生长中期草鱼前肠(PI)、中肠(MI)和后肠(DI)均出现了较为明显的可视化DNA片段化现象;2)棉酚可显著上调生长中期草鱼肠道中 caspase-2、caspase-3、caspase-7、caspase-8、caspase-9、FasL、Apaf1、Bax、JNK和p38MAPK的mRNA水平(P0.05),以及显著下调了Bcl-2、Mcl-1(只在前肠)和IAP(除了后肠)的mRNA水平(P0.05)。以上结果表明,棉酚可能通过激活JNK和p38MAPK信号通路,激活细胞凋亡因子的表达,加剧鱼类肠道的细胞凋亡。2.2.2棉酚加剧鱼类肠道细胞凋亡发生的可能途径动物试验结果表明了棉酚可加剧生长中期草鱼肠道的细胞凋亡,为进一步探索其作用方式,分别考察了棉酚对肠细胞DNA片段化、caspase酶活性和JNK与p3 8MAPK蛋白表达的影响。试验可分为三个部分:试验1设计6个处理,4个重复。用不同浓度的棉酚(0-50 μmol/L)处理细胞6 h,考察棉酚对肠细胞凋亡的影响。结果显示:当棉酚浓度为40 μmol/L时,细胞中caspase-8、-9和-3的基因表达均显著上调(P0.05),表明40 μmol/L的棉酚可有效引发草鱼肠细胞的凋亡。试验2设计4个处理,3个重复,分别为对照组(Gossypol-)、棉酚组(Gossypol+)、JNK抑制剂组(SP600125)和棉酚+抑制剂组(Gossypol+SP600125+)。考察棉酚能否通过激活JNK信号分子调控细胞凋亡。结果显示:1)棉酚可加重草鱼肠细胞的DNA片段化,而通过对信号分子JNK的抑制,可有效缓解棉酚所诱导的DNA片段化现象产生;2)与对照组(Gossypol=0)相比,棉酚处理可显著提高肠细胞中caspase-3和caspase-9酶的活力(P0.05),而在JNK抑制剂的处理下,可显著降低棉酚诱导激活的 caspase-3 和 caspase-9 的活力(P0.05)。试验3设计4个处理,3个重复,分别为对照组(Gossypol-)、棉酚组(Gossypol+)、p38MAPK抑制剂组(SB202190)和棉酚+抑制剂组(Gossypol+SB202190+),考察棉酚是否通过p38MAPK信号途径调控细胞凋亡。结果显示:1)棉酚可加重草鱼肠细胞的DNA片段化,而通过对信号分子p38MAPK的抑制,可有效缓解棉酚所诱导的DNA片段化现象产生;2)棉酚处理组可显著提高p38MAPK蛋白在草鱼肠细胞中的磷酸化水平,而在SB202190的作用下,可显著降低棉酚诱导激活的p38MAPK蛋白的磷酸化水平(P0.05);3)与对照组相比,棉酚处理显著提高caspase-8、caspase-9和caspase-3的活力(P0.05)。与棉酚处理组相比,在SB202190的处理下,可显著降低棉酚诱导激活的caspase-3、caspase-8和caspase-9的活力(P0.05)。以上结果表明,棉酚可通过激活JNK和p38MAPK信号途径,加剧鱼类肠细胞凋亡的发生。3.棉酚对草鱼肠道紧密连接的影响3.1棉酚对草鱼肠道紧密连接蛋白和信号分子基因表达的影响本试验通过考察棉酚对草鱼肠道紧密连接蛋白(TJs)和相关信号分子基因表达的影响,探究棉酚对草鱼肠道紧密连接结构的影响及可能机制。结果显示:1)棉酚可显著下调生长中期草鱼前、中、后肠中ZO-1、ZO-2、occludin、occludin-b、claudin-3c和claudin-11的mRNA水平(P0.05);2)棉酚显著上调了生长中期草鱼三个肠段中claudin-12、claudin-15b和MLCK的mRNA水平(P0.05)。结果表明,棉酚可能通过上调草鱼肠道MLCK的基因表达,下调TJs基因的表达,破坏鱼类肠道细胞间结构完整性。3.2棉酚破坏鱼类肠道细胞中紧密连接的可能途径本研究通过细胞试验考察棉酚对草鱼肠道细胞TJs和MLCK基因表达的影响及其可能作用机制。首先用不同浓度的棉酚(0-50 μmd/L)处理细胞6 h,考察棉酚对肠道细胞TJs基因表达的影响,筛选出适合的棉酚浓度。其次,试验设计4个处理,3个重复,分别为对照组(Gossypol-)、棉酚组(Gossypol+)、MLCK抑制剂组(ML-7)和棉酚+抑制剂组(Gossypol+ML-7+)。考察棉酚是否通过信号分子MLCK调控细胞TJs基因的表达。结果显示:1)当细胞培养液中的棉酚浓度提高到40,30,20和40 μmol/L时,可分别显著下调细胞中ZO-1、occludin和claudin-b的mRNA水平(P0.05),以及提高培养液中乳酸脱氢酶(LDH)的活力(P0.05);2)ML-7可上调细胞中由棉酚诱导下调的ZO-1、ooccludin、claudin-b和claudin-f基因的表达(P0.05),以及下调由棉酚诱导上调的claudin-12和MLCK的mRNA水平(P0.05)。以上结果表明,棉酚可能是通过激活信号分子MLCK,下调TJs基因的表达,破坏鱼肠道细胞紧密连接。4.棉酚对草鱼肠道免疫屏障功能的影响在生长试验结束后,每个处理选取15尾接近均重的草鱼,进行攻毒试验。采用嗜水气单胞杆菌(Aeromonas hydrophila)(通腹腔注射)进行为期14d的攻毒试验,考察棉酚对生长中期草鱼肠道免疫功能的影响及相关机制。结果显示:1)棉酚可加剧生长中期草鱼肠炎发生和引起肠道上皮结构损伤;2)棉酚可降低草鱼前、中、后肠中溶菌酶(LZ)和酸性磷酸酶(ACP)的活性、补体C3/C4和免疫球蛋白M(IgM)的含量,以及下调了三个肠段中Hepcidin(除了后肠)、IgZ、LEAP-2B、Mucin2和β-defensin-1的mRNA水平(P0.05);2)棉酚可能通过激活核因子-κB(NF-κB)信号途径,上调草鱼肠道中的促炎细胞因子白介素-1β(IL-1β)、IL-8、IL-6(只在前肠)、IL-12p35、肿瘤坏死因子(TNF-α)和干扰素-γ2 等基因的表达(P0.05);4)棉酚可能通过抑制TOR信号通路,下调了抗炎细胞因子转录生长因子-β1(TGF-β1)、TGF-β2、IL-4/13A、IL-10和IL-11的基因表达(P0.05)。此外,以肠道、肠炎发病率为标识,确定生长中期草鱼饲粮中棉酚控制剂量为117 mg/kg。综上所述,棉酚降低了生长中期草鱼生长与肠道吸收能力,吸收能力的降低可能与棉酚通过抑制TOR信号途径下调氨基酸和小肽转运载体基因表达有关;棉酚通过抑制Nrf2信号途径,降低鱼类肠道抗氧化损伤能力,引起肠道氧化损伤,以及激活p38MAPK和JNK信号途径诱导草鱼肠道细胞凋亡,破坏草鱼肠道细胞结构完整性;棉酚可能通过激活信号分子MLCK,下调草鱼肠道TJs基因的表达,破坏草鱼肠道细胞间结构完整性;棉酚通过降低草鱼肠道抗菌物质的含量、上调促炎细胞因子和下调抗炎细胞因子基因的表达,加剧草鱼肠道炎症反应,破坏鱼类肠道免疫屏障功能。

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